ダニとミツバチの健康 バロアはコロニーの損失の一部を説明できますか

ダニとミツバチの健康

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バロアはコロニーの損失の一部を説明できますか?
Yves Le Conte, Marion Ellis and Wolfgang Ritter　 April 2010

要約


2006年以来、悲惨なコロニーの喪失がヨーロッパと北米で報告されている。損失の原因は容易には明らかにならず、越冬による死亡とコロニー崩壊障害と呼ばれる新たな現象に起因するとされている。多くの科学者は、大きなコロニーの喪失について単一の説明はないが、異なるストレス間の相互作用が関与していることを認めている。各コロニーにおけるVarroaの存在はミツバチの健康に重要な圧力をかけるので,ここではVarroaが最近のミツバチコロニー損失の急増にどのように寄与しているかの問題を扱う。

概要

2006年以降、ヨーロッパと北米で壊滅的な損失が報告されています。これらの損失の原因は簡単に説明されませんでした;それらは越冬関連の死亡として評価されて、コロニー崩壊性障害（CCD）という用語の下にまとめられました。ほとんどの科学者は、これらの人々の損失が単一の原因に基づいているのではなく、おそらく異なるストレス要因が一緒に働いているということに同意しています。Varroa感染は人々の蜂の健康に重要な圧力をかけているので、我々はVarroaが最近観察された人口の減少にどのように関与することができるかという問題に取り組みました。

Varroaの悪影響を及ぼすさまざまな物理的および生理学的要因 - 各ミツバチの健康と民間の状況についての搾乳はすでに知られています。例えば、血リンパを繰り返し吸引すると、ミツバチの損傷、タンパク質レベルの低下、生体重および乾燥体重、ならびに臓器発達障害が発生します。寄生性ダニおよびそれによって伝染されたウイルスは、形態異常、抵抗性および平均寿命の減少、ならびに捕集者の飛翔期間および在宅ケア能力に対する悪影響をもたらす。ダニは免疫応答遺伝子の発現を減少させることによって蜂の免疫システムを弱める。増加したDWVウイルス力価と共に、それは労働者の生存能力と植民地の適応度を減少させる。ウイルスの水平および垂直方向の伝播における媒介動物としてのバロアダニは知られており、様々なウイルスとのV. destructorの同時感染 は既に人々のバロア誘発性崩壊における重要な因子として記載されている。したがって、V. destructorはミツバチにとって深刻な脅威と見なされ続けなければならず、世界中のミツバチ個体群はこの寄生性ダニによって絶滅の危機に瀕し続けています。

CCDが侵襲性のVarroaダニおよびそれらの免疫抑制能力によって引き起こされるという仮説は除外することができず、van Engelsdorpらの発見によって確認されている。（2009）強​​化されました。Varroa -Milbeもコロニー損失が報告されているから、ほとんどの国で年間にわたり表されます。ダニ個体群は防除することができるが、その損失は少なくとも部分的には人々のVarroa蔓延のせいであると推測することができる。Varroaのどんな変化生物学は20年前に比べて現在の損失を説明することができますか？我々は、Varroaとその宿主の生物学と個体群動態の変化、 ダニ駆除剤によるVarroaの制御、Varroa治療の間接的効果、ならびに複数の要因の相乗効果を含む、考えられる原因について議論します。

Varroaダニ(バロア：ミツバチヘギイタダニ)は,HBsがApis ceranaが風土病である地域に移動したとき,その自然宿主(アピス・セラーナ)からヨーロッパミツバチ(HB),Apis melliferaに移った。Apis melliferaでは,ダニははるかに抵抗性の低い宿主を見つけ,その後ほぼ世界中に広がった(Pengら、1987;オルドロイド1999年)。VarroaとセイヨウミツバチHBは長期間共存化していないので、適応した宿主-寄生者関係を示さず、その結果、Varroaはしばしば宿主を殺す。欧米に導入されてから最初の数年間は、ダニは年に1~2回の化学的処理で容易に制御できた。植民地の損失は,より強力な制御手段の開発にもかかわらず,ミレニアムの変わり目以降増加し続けている。2006年以来、悲惨な植民地の喪失がヨーロッパと北米で報告されている。損失の原因は容易には明らかにならず,越冬死亡とコロニー崩壊障害(CCD)と呼ばれる新しい現象に起因すると考えられた。多くの科学者は、大きなコロニーの喪失について単一の説明はないが、異なるストレス間の相互作用が関与している可能性が高いことを認めている。全てのコロニーにおけるVarroaの存在はハチの健康に重要な圧力をかけるので,ここではVarroaが最近のHBコロニー損失の急増にどのように寄与しているかの問題を扱う。

最近の植民地喪失には疑いなく様々な原因がある。しかし、CCDと越冬による死亡が最も多い原因として挙げられている。CCDが最初に報告されたのはアメリカのHBコロニーで、興味深いことに崩壊時には、バロアのダニの個体群は経済的被害や個体数の減少を引き起こすことが知られていなかった(vanEngelsdorpら、2009)。CCD症状を有するコロニーについて3つの異なる記述事例分析を行った。最初の研究では,CCDに関連する候補病原体を調べるためにメタゲノム学(Cox-Fosterら、2007)的アプローチを用い,CCD(IAPV)と強く相関する生物を一つだけ発見した。CCDに関連するミツバチの転写量の変化を調べた別の研究では、CCDの潜在的マーカーとして65の転写産物が同定されたが、殺虫剤応答遺伝子の発現上昇は観察されず、免疫応答に関与する遺伝子は、CCDコロニーにおいてウイルスや他の病原体の有病率が上昇しているにもかかわらず、発現パターンに明らかな傾向を示さなかった(Johnsonら、2009)。第三の動物間流行研究では,CCDとCCD(vanEngelsdorpら、2009)を示す集団に関連する危険因子を特性化した。CCDコロニーのミツバチは,対照群と比較して,より高い病原体負荷を有し,より多くの病原体に同時感染したことから,CCDにおける病原体と他のストレス因子の間の相互作用およびダニ寄生の潜在的な遺産効果(vanEngelsdorpら、2009)を示唆した。重要な点は、記述的な事例研究では収集時のハチの状態しか示されていないということである。Varroa個体群はサンプリング前に異なっていた可能性があり,免疫抑制反応を引き起こし,その後の病原体およびウイルスの発生につながる可能性がある。他の記述的研究と同様に、CCDを引き起こす因子に関して決定的な記述はできず、現在までのところ、ヴァローアが関与しているかどうかを示唆する明確な証拠はない。

CCDが侵入性のVarroaダニによるものであり、免疫反応を抑制する能力があるという仮説は否定できず、実際、vanEngelsdorpら(2009)の研究によって支持されている。

越冬による死亡は養蜂家によく知られており、一部の個体の損失は避けられない。20年前には、5から10%の冬のコロニー損失が許容されていた。今日では、多くの地域で損失は20%以上に達することが多い(Journal of Apicultural Research,2010のコロニー喪失に関する特集を参照)。冬の死亡率はさまざまな原因で説明できる。女王の喪失、十分な食料備蓄の不足、秋の個体数の減少、劣悪な採餌条件、病気、バロアの適切な制御の失敗などの寄生虫などである。冬季損失の原因を分析するためには、いつ、どのようにして損失が発生し、症状が現れるかを考慮することが非常に重要である。巣の底や入り口の前で死んだハチが大量にいて、食糧不足やノセマのような病気にかかっている。托卵と食物のある空っぽの巣は,バローアが原因であることを示唆する(リッター,1988)。おそらくCCDとは対照的に,これらのコロニーでは現存するハチ類と托卵は一般に高レベルのVarroa寄生を示した(Ritter et al.,1984)。Varroaによって寄生されるミツバチおよび托卵は,約100%が変形ウィングウイルス(DWV)(ジェネルシュ,2005#ジェネルシュ#),およびしばしば急性ミツバチ麻痺ウイルス(アブ)(ボール,1985#ボール#)によっても寄生される。

ハダニの身体的および生理学的有害作用の多くは,個々のハチおよびコロニーのレベルで記述されている。成虫の蜂と卵の血リンパを繰り返し吸血させると,蜂は物理的に損傷を受け,蛋白質含量と湿体重および乾体重が減少し,器官の発達を妨げる(Schneider and Dresscher、1987年;ボーウェン・ウォーカー&ガン、2001年)。寄生ダニおよびそれらが媒介するウイルスは、形態的変形(小柄、腹部短縮、翼の変形)に寄与し、活力および寿命を低下させ、また、採餌者の飛翔時間および帰巣能力(Schneider and Dresscher、1987年;Koch and Ritter,1991歳;Romero-Vera and Otero-Colina (2002年);Garedew et al.,2004;KraljとFuchs、2006年)にも影響を及ぼす。ダニはミツバチの免疫系を弱め,免疫関連遺伝子の発現を抑制し,DWVウイルス力価を増加させ,その両方が働きバチの生存とコロニーの適応度を低下させる(YangとCox-Foster、2005、2007)。DWV,ABPV,慢性ミツバチ麻痺ウイルス(シービーピー),遅発ミツバチ麻痺ウイルス(SPV),ブラッククイーンセルウイルス(BQCV),カシミールミツバチウイルス(キーボード),Cloudy Wingウイルス(ケーブル),およびSacbroodウイルス(スイス国鉄)を含む多くのウイルスが,様々な程度でV.destructor infestation(ボール&アレン,1988#ボール&アレン#;アレン&ボール,1996#アレン&ボール#;マーティン1998年2001年;Tentcheva et al.,2004;Carreckら、2010;Martinら、2010)と関連することが示されている。しかし、最近の知見では、ダニによるCWV伝播の証拠は認められなかった(Carreckら、2010)。

感染個体から健康なハチへのウイルス伝播における媒介者としてのVarroaダニの役割が示されている。Varroaは、托卵をしたり成熟したハチを食べたりして、あるハチから別のハチへとすばやく移動する(ル・コンテとアーノルド,1987)。Varroaダニは,ナースミツバチから幼虫へ,幼虫食物を介して,および卵を介して成虫へのDWV,SBV,APV,IAPVおよびKBVウイルスの水平伝播を促進できる(ボール,1985#ボール#;Chen et al.,2004)。また、ドローンは精液を介して垂直感染し、女王バチはウイルスに感染した卵を介して感染する(Yue et al.,2006,2007)。さらに、ウイルス(Bowen-Walkerら、1999;Chen et al.,2004,2005)の水平伝播の証拠がある。これらのウイルスのいくつかはVarroaダニで複製でき,ダニ唾液中に存在することから,Varroaはハチウイルス(Ongus et al.,2004;Shenら、2005;Chen et al.,2006)の活発な生物学的ベクターである可能性が示唆される。翼の変形や腹部短縮のような臨床的形態学的症状は、VarroaがDWVと関連している場合にのみ発現し、これはハチにとって致死的である(ボール&アレン,1988#ボール&アレン#;マーティン (1998歳);Bowen-Walkerら、1999;マーティン (2001歳);Tentcheva et al.,2006)。ABPVおよびDWVは病原性が高く,V.destructorによりベクタ化され,ダニ摂食障害(Chen et al.,2006)の病態に加わる。両ウイルスは最近,HB冬損失(Highfieldら、2009;Berthoudら、2010)と相関することが報告された。DWVは潜在的にVarroaダニとは独立して作用し,コロニー損失(Highfieldら、2009)をもたらす可能性がある。最後に,ウイルスによるV.destructorの同時感染は,Varroa誘導HBコロニー崩壊(マーティン1998年2001年)において主要な役割を果たすことが示されている。

コロニーレベルでは、未処理のバロアに寄生されたコロニーは通常、ダニの寄生から6ヶ月から2年以内に死滅する。この期間の長さは、ミツバチの巣の中でダニが増殖する可能性に依存するだけでなく、近くのコロニーからのバロア侵入圧にも依存する。高いハチ密度と重度のVarroaの寄生が組み合わさると、ハチの死が加速する(Ritter et al.,1984)。越冬前に成虫に感染すると、ダニのいない働き蜂に比べて生存期間が短くなり、夏から冬のハチには移行しない。その結果、彼らは越冬蜂ほど長生きせず、春先のコロニーを強く形成することができない。高レベルのダニがいると、寄生されたコロニーは冬の間に崩壊する(コバック&クラールスハイム,1988;Boecking and Genersch、2008年)。

従って,V.destructorはHBの非常に深刻な脅威であり続け,侵入寄生ダニは依然として世界中のHB個体群を減少させている。米国では、特に1995年から1996年、2000年と2001年の冬の間に、悲惨な割合に達し、多くの養蜂業で50から100%のコロニー死亡率に達した(カプラン,2008;Pettis and Delaplane,2010,この問題)。ヨーロッパでも状況は似ている(Moritz et al.,2010,本号)。中欧では2002年から2003年の冬(Hendrikxら、2009)に,南欧では特に2005年(Higes,2005歳)に多くのコロニー消失が起こった。米国とヨーロッパにおけるVarroaの歴史を考えると、最近の世界的なHBロスにおいてVarroaの寄生がどのような役割を果たしているのかを問うのは理にかなっている。

現在、コロニーの損失が増加していると報告しているほとんどの国で、バロアダニは長年存在している。ダニの個体群を制御することは可能であるが、この損失の少なくとも一部は、コロニー内のVarroaの侵入によるものと推測することができる。もしそうなら、20年前と比べて、バローアの生物学や損失を説明できる環境はどう変わったのだろうか。考えられる理由は,Varroaおよび宿主ハチの生物学の変化と個体群動態の変化,殺ダニ剤によるVarroaの制御,Varroa処理の間接的効果および複数の因子の相乗効果を含む。

VARROAとBEE宿主生物学

V.ハプロタイプやダニの系統が異なれば、ハチに対する毒性の程度も異なり、寄主と寄生者の平衡状態も異なることから、デストラクターの遺伝的多様性がコロニーの損失の違いを説明できる。二つの主要なダニのハプロタイプ,日本と韓国のハプロタイプ(アンダーソン (2000年))が世界中に広がっていることが示されており,これらはハプロタイプ(Correa-Marquesら、2003;バンダムとパラシオ (2010年))に依存して異なる病原性を持つ可能性がある。各ハプロタイプはクローン性の遺伝子構造をもつ(Solignac et al.,2005)。異なるVarroaハプロタイプが最近のコロニー消失を説明できる可能性は低いが,最近,東南アジア(Navajasら、2009)のA.melliferaコロニーにおいてVarroa破壊体の二つの新しいハプロタイプが記述された。アジア以外のヨーロッパミツバチに対する毒性については何も知られていないが,これらのハプロタイプはアジア以外のA.melliferaミツバチにとって新たな脅威となる可能性がある。アジア外のA.mellifera個体群へのアジアハプロタイプ導入の影響は不明であるため,アジアからのハチの輸入は慎重に考慮すべきである。最近スペインで日本のハプロタイプが発見されたことから,HB市場取引所が病原体および寄生虫(Munoz et al.,2008)を分散できることが明らかになった。

V.デストラクターは、新しい変異(Cornuetら、2006)の固定に有利なシステムである、主として兄妹の交配によって繁殖する擬一倍体-二倍体の寄生種(Martinら、1997;Harris and Harbo (1999年))である。寄主と寄生者の共進化は、ダニとハチの両方の突然変異によって駆動され、それによって多かれ少なかれ平衡が安定する。遺伝性の行動的および生理学的形質はVarroa耐性(Büchleret al.,2010参照;Rindererら、2010、この号)に関与するが,ダニは適応度を増加させるためにこれらの形質を逆選択する可能性がある。ダニの繁殖はVarroa個体群動態の重要な特性であり,HBの最初の感染が検出されて以来(アンダーソン (2000年)),異なる繁殖率が観察されてきた。寄主-寄生者の化学生態の変化は、ハダニの個体群と繁殖に影響を与える。というのは、ハダニは異なった種類の托卵(Nazzi and Milani,1996年;Trouiller and Milani,1999年)によって異なる誘引を受けるからである。

個体群動態

ドイツにおけるVarroaの最初の侵入時に,最初の侵入(リッターとパーシリ、1982年;Friesら、1994)から4年後のコロニーにおいてしばしば7000~11000匹のダニを検出した。その時点で,経済的閾値は,7月(Ritter et al.,1984)に200匹/日の落下ダニと決定された。現在では、このように高いバロアの感染レベルを見つけるのは珍しいことです。現在、ドイツの養蜂家は、自然界に落下したダニの数が、コロニーが崩壊しそうな10匹を超えた場合には、治療を開始する必要があります。ドイツでは、ダニの数が3000匹を超えるコロニーは、崩壊寸前であることを示します(Boecking and Genersch、2008年)。ウイルスとVarroaダニの侵入との相互作用は,もしハチがウイルスに感染していなければ(マーティン (2001歳))より高いVarroa負荷に耐えられることが示されているので,コロニー崩壊を理解する鍵である。SumpterとMartin(2004)は、コロニーの崩壊に関連して異なるレベルのダニがなぜ存在するかを説明するモデルに取り組みました。多くのウイルスは自然にHBコロニー(Gauthier et al.,2007)に感染するので,現在まで,コロニー喪失を引き起こすのに必要なダニ負荷閾値の変動の原因としてマイト‐ウイルス相互作用(最近確認されたIAPVウイルスでさえ)を除外することはできない。

殺ダニ剤を用いた各種制御

殺ダニ剤での抑制は、依然としてVarroaの個体群を管理するための実行可能な方法であるか?1970年にダニがヨーロッパに到着した時,ブロモプロピラート,フルバリナート,アミトラズおよびクマホスを使いやすい処方で用いて効率的な防除が急速に展開された。1995年にピレスロイドのフルバリナートに対するダニの抵抗性が南欧で初めて観察され、この化合物はVarroaの防除には使用できなくなった。ダニはフルバリネートおよびフルメトリン(ミラニ (1995歳);ヒルスハイムら、1996)のような他のピレスロイドに対する耐性を獲得しており,ピレスロイドはある種の殺ダニ剤としては効果がない。化学的防除を交互に行ったにもかかわらず,ダニはクマホスやアミトラズのような他の殺ダニ剤に対して抵抗性を示し,特に米国で観察されている(ミラニ (1999歳);Elzenら、2000)。

100%効果の薬剤処理はありません。感受性の高い個体を殺す処理は、より抵抗性の高いダニを残して次の世代を生み出す。そして、時間の経過とともにダニの個体群は次第に抵抗性を示すようになる。シュウ酸やチモールなどの天然物質は、まだ抵抗性のダニの個体群を形成していないが、ダニの個体群を減少させる一方で、すべての状況で常に高い効果を発揮するわけではない。Varroaを制御する有効な殺ダニ剤がないため、ダニの個体群は有害なレベルにまで成長し、ハチ1匹あたりのダニの数によって直接的に、あるいはハチの免疫力を低下させてウイルス増殖を促進することによって間接的にコロニーの崩壊を引き起こす。さらに,殺ダニ剤に対するVarroa耐性は,巣における殺ダニ剤の投与量と残留量の増加につながる化学的応用の拡大に有利である。蕁麻疹や蜂製品、特にワックスコームに蓄積するダニのコントロールからの脂溶性残留物の量と数は、特に恐ろしい(ウォールナー,1999#ウォールナー#;ボグダノフ,2006;Martel et al.,2007)。フルバリナートとクマホスの相乗効果に関する最近の研究は,以前にクマホスで処理した若いハチに対するフルバリナートの毒性の大きな増加を示し,HB死亡はタウ‐フルバリナートとクマホスが同時に巣に存在するとき(Johnsonら、2009),致死量以下の殺ダニ剤の適用で起こるかもしれないことを示唆している。

精油、チモールのようなより天然の物質を含む他の代替的な制御は、何年もの処理(Floris et al.,2004)の間にワックス中の残留物を蓄積し、ハチに対して有毒になる可能性がある。これらのコロニーのワックスは溶かして基礎ワックスを作ることができるが、多くの殺ダニ剤は蜜蝋中で安定であり、汚染された基礎を通して再導入することができ、これは殺ダニ剤に対するVarroaの耐性を高める。蜜蝋中の殺ダニ剤の残留物を除去することは、養蜂における広範な問題である。ミチサイド残留物は、汚染された花粉を採餌者が巣に持ち帰る際に、農作物の残留農薬と組み合わせれば、ときにはかなりの濃度(Chauzat et al.,2006)で、より毒性が高くなる。残留物は、殺虫剤と殺ダニ剤との間の致死的な相乗的相互作用が生じる可能性があるため(Colin and Belzunces、1992年;Johnsonら、2009)、殺虫剤ストレス因子をハチにとってより重要にする。殺ダニ剤と殺虫剤は時間の関数としてコロニーマトリックス中に蓄積し,残留物は20年前に比べてより重要である。この化学的ストレスは、少なくとも部分的にはコロニーの消失((Johnsonら、2010)、この号)を説明できるので、研究されている。一方,いくつかの化学物質,特に有機酸と精油は消毒効果を示す。これらをVarroaの防除に用いると、病原性ではあるが健康なコロニーに存在する有益な真菌や細菌も破壊される(Vasquez et al.,2009)。健康なコロニーのミクロフローラは,Ascosphaera apis(ギリアム,1997)への感受性を低下させる阻害効果によって示されるように,ハチコロニーにおける疾患に対する自然防御の重要な部分であるように見える。コロニーのミクロフローラは他の病原体に対しても同様に作用する。

各種治療および維持管理の実施による間接的影響

養蜂家によるバローア防除の質は、ある程度の損失を説明できる。;HBコロニーの喪失(デラプレーン・アンド・フッド,1997#デラプレーン・アンド・フッド#;Currie and Gatien、2006年)には、処理の不足や処理のタイミングの悪さが重要であることが報告されている。これは特に、蜜や蜜がハチの季節の終わりにだけ収穫される場合に有効である。蜂蜜の残留を避けるために、化学処理は収穫後にのみ行うことができる。この時点で、ダニの個体数はすでに有害レベルに達していることが多い。

図1　省略

治療なしでVarroaダニ寄生から生存したHBコロニーの最近の報告は,VarroaとHB生物学および共進化(リッター,1993;Kefussら、2004;Friesら、2006;Le Conte et al.,2007;シーリー,2007)を理解する可能性のある方法を提示するが,Varroa耐性HBが他の地域に移動した場合,同じ耐性を示さない可能性があるため,この情報は慎重に考慮する必要がある。たとえば、ある採餌作物から別の採餌作物にハチを移動させると、ダニの数が増加し、寄生者と寄主との間の平衡が阻害され、ハチにとって不利になる。また、ダニの侵入を生き延びたハチは、蜂蜜の生産など養蜂に適した特性を持っていなかったり、過度に攻撃的(詳細については、Büchleret al.,2010を参照;Rinderer et al.,2010,この号)だったりすることがあります。さらに、多くの地域でミツバチの抵抗性が明らかに欠如しているのは、共進化の欠如だけではなく、コロニーを殺した後でもダニが広がる可能性のある場所に、多数のコロニーを近接させておくという管理慣行によるものかもしれない。高密度の養蜂場でコロニーを維持することは、Varroaが伝播したウイルスの拡散を容易にする。

バローア環境

気候条件,より長い育児期間および大量のオスバチなどの要因はダニの個体数を劇的に増加させる(Calisら、1999;マーティン (2001歳))。地球温暖化によって春と秋の期間が長くなり、子育て期間が長くなり、オスバチブロッドの数が多くなる。どちらの場合も、年末にはダニの個体数が著しく増加する(ル・コンテとナバハス (2008年))。しかし、夏が長ければ長いほど採餌時間も長くなり、ダニの閾値が上昇する可能性がある(Summter and Martin (2004年))。

合成因子

CCD症状で死亡したコロニーは低レベルの寄生ダニで覆われていたことから,この損失は最近のダニの侵入に起因しないことが示された。その代わりに、vanEngelsdorpら(2009)は、CCDは病原体と他のストレス因子との相互作用、またはダニ寄生の潜在的な遺産効果による可能性があることを示唆した。Downeyら(2000)は、V.destructorとAcarapis woodiという二つの寄生者が、寄主のコロニーに有害な、個体レベルとコロニーレベルで生物学的に相乗的な相互作用をすることを示した(ダウニーら、2000;ダウニーおよびウィンストン,2001#ダウニーオヨビウィンストン#)。Varroaと他のストレッサーの相互作用はどうですか?病原体,農薬および環境(気候変動)(図1参照)のような多くの相互作用がコロニー損失に関与する可能性がある。Varroaダニが蜂群を殺すことを示す非常に初期のデータ(Ritter et al.,1984)を除いて,CCDや冬の死亡に関する多くの研究は,損失をもたらすストレスの原因を検討しておらず,むしろ結果を検討している。対照的に,異なるレベルのVarroa寄生のコロニーを用いたカナダでの最近のモニタリングは,Varroaダニが個体数減少と越冬HBコロニーの死亡(Guzman-Novoaら、2010)を引き起こす主な原因であると結論した。加えて,因果的アプローチはV.destructorがノルウェーにおける冬季損失の主要因子であることを示した(ダール,2010)。

ダニに対する防除戦略は,副作用を避けるために,殺ダニ剤のいかなる適用も含まないように開発されなければならない。侵入性ハダニは有害な物理的および生理学的影響を有し,病原体を制御されずに増殖させるハチに対する潜在的免疫抑制ストレスである。従って,ダニと他の病原体,特にウイルスとNosema ceranaeのような新たに同定された病原体との間の相互作用を研究し,HB喪失におけるそれらの役割を定量化すべきである。最近、Nosemaとネオニコチノイドとの有害な相乗的相互作用が実証されたので(Alaux et al.,2009)、殺ダニ剤や他の殺虫剤とのVARROA相互作用も研究の良い候補である。また、ノゼマと同様に、バローアに寄生されたミツバチでは脂肪体が減少し、殺虫剤に対する感受性が高まることもよく知られている。ノゼマ感染による脂肪体の減少が必須因子であると考えられ,その影響は卵へのVarroaの寄生(ドレッシャー・アンド・シュナイダー,1987)にもよると考えられる。汚染されたロウ細胞のような汚染された環境で育てられた雛は、成熟したミツバチと比較して農薬の影響により敏感であり、弱化や他の健康問題をもたらすことは論理的である。寄生虫、病原体、殺虫剤の他の組み合わせについても研究が必要であり、科学者間の多くの作業と調整が必要である。

謝辞
原稿を改良した3人の匿名のレビュアーと、英語の編集をしたMarla Spivakに感謝する。